تشكّلت "جبهة ثوار سوريا - قطاع جنوب سوريا" في 12 كانون الثاني/يناير 2014 في محافظتي درعا والقنيطرة، بعد إعلان "تجمع ألوية أحفاد الرسول" حل الألوية العاملة في جنوب سورية وإعادلة هكيلتها ضمن "جبهة ثوار سورية"، وانضمّت إليها تباعًا فصائل "ألوية أحفاد الرسول" في درعا والقنيطرة وريف دمشق الغربي.

وأصدرت الفصائل عدة بيانات انضمام على التسلسل التالي:

في 12 كانون الثاني/ يناير 2014 أعلنت فصائل باسم "ألوية أحفاد الرسول في الريف الغربي لدمشق" انضمامها بدون تسميات الفصائل.

وفي 18 كانون الثاني/ يناير 2014 أعلن قائد "ألوية العمري" النقيب قيس القطاعنة انضمامه إلى الجبهة.

وفي 26 كانون الثاني/ يناير 2014 أعلنت فصائل عاملة في محافظة القنيطرة هي  "لواء سرايا المرابطين" و"لواء أنصار السنة" و"لواء الشهيد صلاح الجولاني" انضمامها.

وفي 4 شباط/ فبراير 2014 أعلنت فصائل في ريف دمشق الغربي هي "لواء جبل الشيخ" و"لواء الصفوة" ولواء عمر بن الخطاب" و"لواء سيف الله" انضمامها وسيّرت رتلًا عسكريًا في المنطقة.

وفي 13 شباط/ فبراير 2014 أعلن "لواء المعتصم بالله" العامل في محافظة القنيطرة انضمامه.

وفي 10 نيسان/ أبريل 2014 أعلن "لواء عمر المختار" في جبل الشيخ انضمامه،

تولى قيادة "جبهة ثوار سوريا - قطاع جنوب سوريا" محمد جهاد القعيري - أبو حمزة النعيمي، ثم حسن إبراهيم - أبو أسامة الجولاني، ثم الرائد قاسم نجم، ونشطت الجبهة في مدينة درعا وريف دمشق الغربي ومحافظة القنيطرة بشكل رئيس، كما شاركت في العديد من المعارك العسكرية أبرزها "معركة جنيف حوران"، و "معركة فجر الهدى"، و "معركة الله أكبر"، و "معركة ذات السلاسل"، و "معركة عاصفة الجنوب"، و "معركة فجر التوحيد".

انضم إلى الجبهة عدد كبير من كيانات جنوب سورية العسكرية الأخرى بعد تشكيلها، أبرزها "لواء معاذ بن جبل"، و "لواء الأنفال"، "تجمع غرباء حوران"، و "الفرقة الأولى مشاة"، و "ألوية جبل الشيخ"، "تجمع فجر الشام"، و"تجمع ألوية بيت جن"، و"الفرقة 24 مشاة"، و "لواء أسود الإسلام"، و "الفرقة 69 قوات خاصة"، و "لواء المهام الخاصة"، وغيرها.

بالرغم من استقلالية قطاع جنوب سورية في الجبهة، إلا أنها كانت جزءًا من الكيان الأم في عموم سورية، واندمجت الجبهة ضمن "الجيش الأول" بتاريخ 1 كانون الثاني/ يناير 2015 حتى تاريخ 1 حزيران/ يونيو 2015 بحسب أول ظهور إعلامي، كما شاركت في تأسيس عدة غرف عمليات عسكرية أبرزها: "غرفة عمليات عاصفة الحق"، و "غرفة عمليات عاصفة الجنوب"، و"غرفة عمليات مثلث الموت"، و "غرفة عمليات جيش محمد". وانتهى عمل الجبهة بعد سيطرة قوات النظام على مناطق ريف دمشق الغربي في عام 2017، ثم جنوب سورية بعد منتصف عام 2018.