كان يترأسه خلال العام 2013، العميد "أحمد الصغير"، والذي تبنّت كتيبة تابعة للجيش الحر محاولة اغتياله في آب/أغسطس 2012.

وخلال فترة المعارك مع فصائل المعارضة قبل اتفاق "التسوية" في تموز/يوليو 2018، برعاية روسية، كان القرار الأمني في مدينة درعا بيد فرع الأمن العسكري الذي ينشر حواجزه في عدة مناطق بالمدينة، بينما يتواجد لأمن الدولة نقطة تفتيش واحدة مؤقتة، من الصباح حتى المساء على التقاطع المؤدي إلى الأوتوستراد الدولي.

وأشرف فرع أمن الدولة بعد الاتفاق، على ملف "تسوية الوضع" للمطلوبين أمنيا، أو المنشقين والمتخلفين عن الخدمة في قوات الأسد، وخاصة في منطقة وسط وشمال غرب درعا وأجراء واسعة من القنيطرة.

وذكر تقرير إخباري أن ضباط الفرع استغلوا ذلك النفوذ لتمرير مصالحهم الشخصية، إضافة إلى مصالح الميليشيات الموالية لإيران، حيث قام عدد منهم بالإشراف على عمليات تهريب الأشخاص المطلوبين للنظام باتجاه لبنان أو مناطق سيطرة الفصائل شمال سوريا، الأمر الذي حقق لمعظمهم مكاسب مادية كبيرة، ومن جهة أخرى قام عدد من الضباط التابعين لأمن الدولة بتسهيل تمدد الميليشيات الإيرانية في الجنوب السوري.

وأفاد التقرير أن "العميد في أمن الدولة محمود مصطفى والذي ينحدر من محافظة دير الزور ويرأس اللجنة الأمنية المسؤولة عن منطقة اللجاة شرقي درعا، يقوم بتسهيل نشاطات ميليشيا حزب الله اللبناني في تلك المنطقة، عبر مساعدته الميليشيا على تشكيل مجموعات من أبناء المنطقة وضمها في صفوف الحرس الثوري الإيراني، بالإضافة لتسهيله عمليات نقل المخدرات والحشيش من لبنان إلى الجنوب السوري وبيعها والترويج لها".

وكانت قاعدة حميميم قد طلبت بشكل رسمي انسحاب "أمن الدولة" من عدّة مواقع، وتسليمها لـ "الأمن العسكري"، حيث بدأ الفرع بالانسحاب من "مدن وبلدات جاسم ونمر والحارة وانخل شمال غرب درعا وريف القنيطرة الأوسط وذلك من خلال سحب حواجزه المنتشرة في المنطقة أو عناصره المتواجدين على حواجز لأفرع أخرى، في حين سيتبع ذلك تنفيذ انسحاب كامل من تلك المناطق من خلال ترك مفارزه الأمنية المنتشرة وتسليمها لفرع الأمن العسكري" بحسب التقرير نفسه، المنشور في كانون الثاني/يناير 2019.

وفي تشرين الثاني/نوفمبر 2019 قتل رئيس قسم "أمن الدولة" في مدينة إنخل شمال درعا الرائد "محمد جبور"، بعملية اغتيال نفذها مجهولون، حيث اعترضوا سيارة الرائد وأطلقوا النار عليه بواسطة مسدس، وجبور من مدينة القرداحة، وكان قد تسلم القسم بعد اتفاق "التسوية" عام 2018.