يقع على الأطراف الشمالية لمدينة دمشق، قرب تقاطع أوتوستراد حرستا – حلب، بقيادة العميد "محمد رحمون".

ويبلغ تعداده الفعلي 802 عنصرا، والفرع مسؤول على المخابرات الجوية في خمس محافظات هي: السويداء ودرعا والقنيطرة ودمشق وريف دمشق.

ويتألف الفرع من أقسام مركزية هي:

قسم الدفاع الجوي

قسم القوى الجوية

قسم التحقيق.

قسم المعلومات.

ويضم قسمين آخرين ضمن مدينة دمشق فضلاً عن المفارز المستقلة هما:

1- قسم الزبلطاني أو قسم المدينة، يقع في دمشق قرب سوق الهال بمنطقة الزبلطاني، وهو في الأصل عبارة عن مستودعات يستخدم للاحتجاز والتعذيب والتحقيق، ويضم ما يقارب 200 معتقل.

وهو مسؤول عن القطاع الأمني للمخابرات الجوية في دمشق وريفها، ويضم كلا من: غوطة دمشق، وبرزة، والمنطقة الشرقية من دمشق حتى ساحة المرجة مروراً بـ شارع 29 أيار، مع امتداده حتى منطقة السبع بحرات، يتبع لهذا القسم عدة مفارز، ويزرع عناصره في العديد من "الأكشاك" ويدير القسم ضابط برتبة عقيد.

2- قسم للمخابرات الجوية في ساحة التحرير في شارع العباسيين في دمشق، يتبع لإدارة المخابرات الجوية مباشرة يرأسه العقيد عدنان رمضان من جبل الشيخ، ويسمى أيضا فرع باب توما، وبحسب شهادة أحد المعتقلين مطلع 2012، والمنشورة في تقرير لهيومن رايتس ووتش بعنوان "أقبية التعذيب" فإن "مبنى القسم القديم بفرع المخابرات الجوية بباب توما مكون من 43 زنزانة انفرادية، وفي كل منها 3 أشخاص تقريبا، وحجرتين للاعتقال الجماعي، في كل منها نحو 90 شخصا".

إضافة لما سبق فهناك أقسام في محافظات المنطقة الجنوبية من سورية:

قسم درعا: يرأسه ضابط برتبة عقيد وهو "قصي ميهوب" وله قطاع أمني في المحافظة، وبحسب تقرير "أقبية التعذيب"، فإن للفرع سجن واحد على الأقل مساحته 16 مترا مربعا، ويقدر أحد المعتقلين أن الزنزانة كانت تضم قرابة 130 شخصا وقت اعتقاله هناك في حزيران/يونيو 2011.

قسم القنيطرة: يعتبر أقرب إلى المفرزة، ولا يتواجد فيه ضابط عادة، نظرا للانتشار الكبير لمفارز المخابرات العسكرية وتنسيقها مع قوات الفصل الدولية، ويقوم بإدارة شؤونه مساعد أول من بيت عمار من قرية جباثا.

قسم السويداء: يرأسه ضابط، ويتواجد فيه عدد واسع من العناصر.

ومن ضباط فرع المنطقة الجنوبية أيضا، العقيد "ماجد أحمد الدارس"، العقيد "لؤي يونس السالم"، العقيد "سليمان محمود حمود"، العقيد "خردل ديوب"، والمقدم "علي محمد حبابة".